Esta Colección no cambia nada en la trama y en la mecánica de juego de los dos juegos que incluye. La acción tiene lugar en el planeta Pandora y su luna nuevamente, donde los héroes hambrientos de fama se adentran en las hordas de enemigos, el objetivo principal no es solo realizar misiones, sino también recolectar el mejor equipo que es derribado profusamente por los enemigos derrotados. En total, ambos títulos ofrecen 8 clases de personajes jugables (cuatro por juego) que son diferentes no solo en términos de apariencia, sino también de habilidades y desarrollo de árbol.

En The Handsome Collection, Borderlands 2 y The Pre-Sequel! recibió gráficos significativamente mejorados y animación de personajes más suave. Los juegos también se enriquecen con un modo cooperativo expandido que permite que hasta cuatro jugadores jueguen en una pantalla. La versión PlayStation 4 ofrece la posibilidad de importar nuestros juegos guardados de las ediciones separadas PlayStation 4 o PlayStation Vita y continuar jugando con ellos.